初中的时候,受到《银河铁道999》及《鲁邦三世卡里奥斯特罗》的冲击,并在电视节目“YOU”自主动画特辑的影响下开始和同学制作动画。中学三年级制作出一部长达一分钟的飞行器短篇,并在学校里放映。
大学毕业后从事金泽动画广告的事情,报考吉卜力动画研习生,但没考上。在很长一段没有工作的时候,早年制作《肯尼亚少年》的同僚将他推荐到东映,师从于山下高明(也是他自己的御用作监)的老师角田紘一,在周围满是真正动画师的作业环境下不被注目的他开始慢慢丧失信心,就在这时公司内部进行了招聘考试,细田带着自己的分镜头以必死的决心通过了考试,并在1997年作为《鬼太郎》第四期的演出登场。
1999年监督了他的导演处女作《数码宝贝剧场版光丘事件》(《滚球兽的诞生》)。
2000年凭借《数码宝贝剧场版我们的战争游戏》受到业内瞩目。同年,受到吉卜力的邀请成为《哈尔的移动城堡》的导演,但是当时正处于《千与千寻》的制作末期,人手紧张,《哈尔的移动城堡》制作停顿,细田守和手下的制作人员发生了冲突,最后彻底丧失人望,无奈下离开了了曾经一直梦想着进入的吉卜力,此后吉卜力与宫崎骏一直成为了他的禁忌,甚至一度想放弃动画。后来,细田守回到东映参加了《小魔女小魔女Doremi》第40话「どれみと魔女をやめた魔女」的制作。并获得了系列最高的声誉。
细田守(5)
2005年,细田守苦等终于坐上了导演大位,执导个人首部动画长片《海贼王:祭典男爵与神秘岛》,堂堂攻下十二亿日币票房佳绩。《祭典男爵与神秘岛》的祭典男爵似乎是影射细田守自己,以他经历过一连串遭遇所勃发的灵感。《祭典男爵与神秘岛》让细田守重新在动画界打响名号,细田守借此契机离开东映动画,转而投入MadHouse。
2006年7月,执导改编自筒井康隆同名小说的爱情动画片《穿越时空的少女》,该片讲述了以小说剧情发生20年之后的原创故事,获得第30届日本电影学院奖最佳动画电影。
2009年8月,执导以网络社会与现实家庭间的羁绊为主题的科幻动画片《夏日大作战》,该片由神木隆之介、樱庭奈奈美、富司纯子联手配音,传达了家庭的羁绊跟人与人的关系,获得第33届日本电影学院奖最佳动画电影奖。
2011年4月,细田守和与他长期搭档的制作人斋藤优一郎一同创立的动画制作公司StudioChizu。并参与《狼的孩子雨和雪》的制作。
2012年7月,执导由宫崎葵、大泽隆夫合作配音的奇幻动画片《狼的孩子雨和雪》,并获得每日映画动画映画赏、文化町媒体艺术节动画部门大赏、横滨映画祭审查员特别赏等多个奖项,是继2007年《穿越时空的少女》、2010年《夏日大作战》之后第三次获得东京动画节“年度动画奖”。
2015年,执导以人类世界的边界“涩谷”与妖怪世界的边界“涩天街”为舞台的动作动画片《怪物之子》,由役所广司、宫崎葵、染谷将太联袂配音,该片入围第63届圣·塞瓦斯蒂安国际电影节主竞赛单元。
2018年7月20日,编剧并执导的动画电影《未来的未来》在日本上映。[3]
2019年,凭借《未来的未来》获得第46届动画安妮奖最佳编剧提名。1月22日,其编剧并执导的《未来的未来》获得第91届奥斯卡金像奖最佳动画长片奖提名。[4]
2021年,参演电影《今敏:造梦机器》。[5]7月15日,执导的动画电影《龙和雀斑公主》在戛纳电影节首映。[6]
注:部分时间为开机时间